В 1978-1990 гг. музей существовал как филиал Якутского государственного музея истории и культуры народов Севера им.Е.М.Ярославского. В 1991 г. музей был передан в ведомство Управления культуры Вилюйского райисполкома. С 2006 г. музей находится в ведомстве Муниципального образования «Город Вилюйск». С 2007 г. музей является юридическим лицом. Учредитель – МО «Город Вилюйск».
В 1989 г. в Вилюйске был открыт Музей Н.Г.Чернышевского, в 2002 г. музей был объединен с Музеем им. П.Х. Староватова. С 1992 г. действует Дом хомуса (хомус–национальный музыкальный инструмент). Основу фондового собрания нового филиала составили работы известного вилюйского мастера-изготовителя хомуса, заслуженного работника культуры РС (Я) Ивана Федоровича Захарова – Кылыадьы Уус (1920-2005 гг.). В 1993 г. Дому хомуса присвоено его имя. В год 50-летия Победы в 1995 г. создан филиал – Музей боевой славы, посвященный теме участия вилюйчан в Великой Отечественной войне 1941-45 гг. В 1995 г. был создан Музей Г.И. Чиряева в селе Кеданда Вилюйского района, в 2006 г. передан в ведомство муниципального образования «Чочунский наслег». В 2004 г. открыт выставочный зал.
В настоящее время музей имеет структурные подразделения, находящиеся в г. Вилюйске: Музей боевой славы (ул. Пионерская, 4), Дом хомуса им. И.Ф.Захарова (ул. Чернышевского, 14 «а»), Выставочный зал (ул. Чернышевского, 14). В музее с филиалами всего 16 шт.ед. Директором музея с 2002 г. работает Афанасьева Татьяна Николаевна.